Detección de patógenos moleculares de moscas piojo (Diptera: Hippoboscidae) de rumiantes domésticos y salvajes en Austria

Jan 20, 2024

Parásitos y vectores volumen 16, Número de artículo: 179 (2023) Citar este artículo

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Las moscas hipobóscidas (Diptera: Hippoboscidae), también conocidas como moscas piojo o keds, son ectoparásitos chupadores de sangre obligados de los animales y, accidentalmente, de los humanos. El papel potencial de los hipobóscidos como vectores de patógenos humanos y veterinarios se está investigando cada vez más, pero aún se desconoce la presencia y distribución de agentes infecciosos en las moscas piojos en algunas partes de Europa. Aquí, informamos el uso de la genética molecular para detectar y caracterizar patógenos transmitidos por vectores en moscas hipobóscidas que infestan animales domésticos y salvajes en Austria.

Las moscas piojo se recolectaron de bovinos (n = 25), ovejas (n = 3) y ciervos rojos (n = 12) infestados naturalmente en Austria entre 2015 y 2019. Los insectos individuales se identificaron morfológicamente a nivel de especie y se sometieron a extracción de ADN para detección de patógenos moleculares y códigos de barras. El ADN genómico de cada piojo se examinó para Borrelia spp., Bartonella spp., Trypanosomatida, Anaplasmataceae, Filarioidea y Piroplasmida. Secuencias obtenidas de Trypanosomatida y Bartonella spp. se caracterizaron además mediante análisis de redes filogenéticas y de haplotipos.

Se identificaron un total de 282 moscas hipobóscidas correspondientes a tres especies: Hippobosca equina (n = 62) recolectadas de bovinos, Melophagus ovinus (n = 100) de ovejas y Lipoptena cervi (n = 120) de ciervo (Cervus elaphus). El cribado molecular reveló ADN patógeno en el 54,3 % de los hipobóscidos, incluidas infecciones con uno solo (63,39 %), dos (30,71 %) y hasta tres (5,90 %) patógenos distintos en el mismo individuo. Se detectó ADN de Bartonella en el 36,9% de las moscas piojos. Lipoptena cervi fueron infectados con 10 Bartonella sp. haplotipos, algunos estrechamente asociados con cepas de potencial zoonótico. Se identificó ADN de tripanosomátidos en el 34% de los hipobóscidos, incluida la primera descripción de Trypanosoma sp. en H. equina. El ADN de Anaplasmataceae (Wolbachia spp.) se detectó solo en M. ovinus (16 %), mientras que < 1 % de los piojos dieron positivo para Borrelia spp. y filarioidea. Todos los hipobóscidos fueron negativos para Piroplasmida.

El cribado genético molecular confirmó la presencia de varios patógenos en hipobóscidos que infestan rumiantes domésticos y salvajes en Austria, incluidos nuevos haplotipos patógenos con potencial zoonótico (por ejemplo, Bartonella spp.) y el primer informe de Trypanosoma sp. en H. equina, lo que sugiere un papel potencial de esta mosca piojo como vector de tripanosomátidos animales. Los estudios de transmisión experimental y el monitoreo ampliado de las moscas hipobóscidas y los patógenos asociados a los hipobóscidos están garantizados para aclarar la competencia de estos ectoparásitos como vectores de agentes infecciosos en un contexto de Una Salud.

Las moscas hipobóscidas (Diptera: Hippoboscidae), también conocidas como moscas piojo o keds, son ectoparásitos chupadores de sangre obligatorios que infestan mamíferos y aves en todo el mundo [1]. Hasta la fecha, la mayor parte de la investigación sobre hipobóscidos se ha centrado en comprender su biología, evolución, especificidad de huésped e impacto de su comportamiento hematófago y mordedor en animales y humanos [2,3,4,5,6,7,8]. Varias especies de moscas piojo de los géneros Melophagus spp., Lipoptena spp. y Hippobosca spp. se ha descrito que infestan comúnmente a ungulados domésticos y salvajes en Europa [9,10,11], y ocasionalmente también atacan a humanos y mascotas [12,13,14,15]. De hecho, parece que las moscas hipobóscidas pueden haber estado atacando a los humanos durante milenios, como sugiere la identificación del ciervo común Lipoptena cervi en la momia humana del Neolítico tardío "Ötzi" en los Alpes de Ötztal [16]. Teniendo en cuenta su naturaleza hematófaga, su amplia distribución y el amplio espectro de huéspedes de algunas especies, las moscas hipobóscidas también pueden actuar como vectores potenciales de enfermedades infecciosas dentro de las poblaciones animales y entre animales y humanos [17].

Las moscas hipobóscidas han sido investigadas por su papel como vectores de patógenos animales durante más de un siglo [18, 19], con estudios moleculares en las últimas 2 décadas que confirmaron varios patógenos asociados a hipobóscidos de importancia médica y veterinaria en diferentes especies de moscas piojos [17] . Se ha identificado una amplia gama de bacterias y protozoos transmitidos por vectores en moscas hipobóscidas recolectadas de rumiantes domésticos y salvajes en algunos países europeos, incluidas Anaplasma spp., Babesia spp., Bartonella spp., Borrelia spp., Mycoplasma spp., Rickettsia spp. ., Theileria spp. y Trypanosoma spp. [20,21,22,23,24,25,26,27,28,29,30,31]. A pesar de estos esfuerzos de investigación, todavía existen importantes lagunas de conocimiento sobre la presencia y el seguimiento de enfermedades emergentes transmitidas por vectores en moscas hipobóscidas en Europa, incluida Austria. Además, en vista de la amplia distribución de rumiantes salvajes en libertad que pueden actuar como reservorios de agentes infecciosos en Austria [32, 33] y la creciente presencia humana en áreas pobladas por animales salvajes debido a actividades laborales o de ocio, el papel del vector de los hipobóscidos merece mayor aclaración.

El objetivo del presente estudio fue detectar la presencia de patógenos transmitidos por vectores en moscas hipobóscidas que infestan rumiantes domésticos y salvajes en Austria utilizando técnicas moleculares. Además, se realizó el código de barras del ADN de las moscas hipobóscidas para confirmar y caracterizar su identidad.

Se recolectaron moscas hipobóscidas de ciervos (Cervus elaphus; n = 12), ovejas (Ovis aries; n = 3) y ganado bovino (Bos taurus; n = 25) en varios lugares de Austria, entre 2015 y 2019 (Fig. 1) . Se tomaron muestras de hipobóscidos que infestan ciervos rojos en noviembre/diciembre de 2016 y 2017 de animales cazados en tres sitios: Schwaz (Fig. 1A) y Kufstein (Fig. 1B) en el Estado Federal de Tirol y Bludenz (Fig. 1C) en el Estado Federal. Estado de Vorarlberg. Los ciervos rojos cazados en estas áreas son examinados de forma rutinaria como parte de la vigilancia de la tuberculosis en la vida silvestre por parte de la Agencia Austriaca para la Salud y la Seguridad Alimentaria (AGES). Se recolectaron hipobóscidos de la piel de la cabeza de 12 ciervos rojos cazados recientemente que se enviaron al Laboratorio AGES, con una presencia estimada de cabezas de ciervo en el 20-30 % de todos los ciervos rojos cazados investigados en el programa de vigilancia (W. Glawischnig, comunicación personal). Se tomaron muestras de un total de 120 piojos de los animales examinados. Las moscas piojo de las ovejas se obtuvieron en marzo de 2018 directamente en una granja en Leobersdorf, Estado Federal de Baja Austria (Fig. 1D). Al momento del muestreo, la finca contaba con un rebaño de 30 ovejas adultas, observándose presencia de keds en el 100% de los animales. Se recogieron un total de 100 ovejas keds directamente de 3 ovejas adultas durante la esquila. Se recolectaron hipobóscidos de ganado bovino de animales de pastoreo en julio/agosto de 2016 y 2017 en el área de Saalfelden, Estado Federal de Salzburgo (Fig. 1E), en el curso de un estudio epidemiológico de 2 años que involucró la inspección de los animales a intervalos regulares durante la temporada de pastoreo [34]. Por ocasión, se examinaron visualmente de 31 a 57 bovinos y se observaron piojos hasta en el 33% de los bovinos (pico de infestación en agosto). Se recolectaron un total de 61 individuos de hipobóscidos de 24 bovinos de Saalfelden entre 2016 y 2017 (con algunas moscas piojo recolectadas del mismo animal) después de la identificación visual de los insectos en el pelaje del bovino. En julio de 2019 se recolectó una mosca piojo adicional del ganado en Eisenstadt (Estado Federal de Burgenland, Fig. 1F). En todos los sitios de muestreo, los hipobóscidos se separaron del cabello/lana manualmente o con pinzas finas y se almacenaron inmediatamente, ya sea secos o en etanol, en tubos Eppendorf individuales. Todos los hipobóscidos se identificaron a nivel de especie utilizando un microscopio estereoscópico (Nikon SMZ1270, Tokio, Japón) y claves morfológicas [35, 36], seguido de extracción de ADN.

Origen de las moscas hipobóscidas de Austria. Sitios de recolección de moscas hipobóscidas de rumiantes domésticos y salvajes en Schwaz (A), Kufstein (B), Bludenz (C), Leobersdorf (D), Saalfelden (E) y Eisenstadt (F), en Austria. Ver el texto principal para más información

Los hipobóscidos individuales se sometieron a extracción de ADN total para la detección de patógenos moleculares y códigos de barras de insectos. Se mezclaron hipobóscidos individuales con 180 μl de tampón ATL (DNeasy Blood & Tissue Kits, Qiagen) en tubos Eppendorf de 1,5 ml y se agregaron dos perlas de cerámica de 1,4 mm (Qiagen, Hilden, Alemania) por tubo, seguido de homogeneización mecánica en un TissueLyser II (Qiagen, Hilden, Alemania) a temperatura ambiente durante 6 min. Luego, se agregaron 20 μl de proteinasa K, y los tubos se agitaron y se incubaron a 56 °C durante la noche. Después de la incubación, se extrajo el ADN total del material de insectos utilizando el kit QIAGEN DNeasy Blood & Tissue (QIAGEN, Hilden, Alemania), siguiendo las instrucciones del fabricante.

Para confirmar la identidad de la especie y explorar la diversidad genética de los hipobóscidos recolectados, los especímenes seleccionados se sometieron a análisis de código de barras de ADN. El ADN total extraído de 21 hipobóscidos se usó para amplificar una región dentro del COI mitocondrial de los insectos mediante PCR convencional [37] como se describe en la Tabla 1. Los productos de PCR se secuenciaron en LGC Genomics GmbH (Berlín, Alemania). Las secuencias COI resultantes se usaron para la caracterización taxonómica de las especies de hipobóscidos en comparación con las secuencias disponibles en la base de datos de nucleótidos GenBank para la identificación de organismos usando BLAST (https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi) y BOLD (www.boldsystems.org, consultado el 1 de junio de 2022).

El ADN obtenido de cada mosca hipobóscida se evaluó para detectar la presencia de varios patógenos transmitidos por vectores dirigiéndose a genes seleccionados utilizando cebadores y protocolos de PCR resumidos en la Tabla 1. Los hipobóscidos se examinaron mediante PCR convencional para detectar bacterias de la familia Anaplasmataceae (ARN ribosómico 16S) , el género Borrelia (ARN ribosomal 16S) y el género Bartonella (gen de la citrato sintasa—gltA), así como para nematodos de la superfamilia Filarioidea (gen de la subunidad I de la citocromo c oxidasa mitocondrial—COI). Además, se analizó el ADN para parásitos de los órdenes Trypanosomatida (ARN ribosómico 18S) y Piroplasmida (ARN ribosómico 18S) utilizando PCR anidadas. Las metodologías de PCR se basaron en protocolos publicados previamente [38,39,40,41,42], excepto el protocolo de PCR anidado para Trypanosomatida, que fue diseñado para el presente estudio. Estos últimos cebadores se diseñaron en base a todas las secuencias 18S de Trypanosomatida disponibles en GenBank y permiten la amplificación de todas las cepas. Todas las reacciones de PCR se realizaron en un Eppendorf Mastercycler Pro (Eppendorf AG, Hamburgo, Alemania). Los productos de PCR se almacenaron a 15 °C hasta la confirmación de las regiones de interés amplificadas por electroforesis en geles de agarosa al 2% teñidos con colorante Midori Green Advanced (Biozym Scientific, Alemania). Los productos de PCR positivos para los patógenos investigados se secuenciaron en LGC Genomics GmbH (Berlín, Alemania) utilizando cebadores de amplificación. Las secuencias se ensamblaron con BioEdit [43] y se compararon con secuencias disponibles en NCBI GenBank (Centro Nacional de Información Biotecnológica; https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi) mediante múltiples búsquedas BLAST.

Secuencias seleccionadas de Trypanosomatida y Bartonella spp. aislados de los hipobóscidos investigados se sometieron a análisis filogenéticos como se describió anteriormente [44], con modificaciones. Las secuencias se alinearon y se cortaron en regiones de unión a cebadores, y los electroferogramas se comprobaron manualmente en busca de picos dobles. Se identificaron picos dobles en 19/27 Bartonella spp. secuencias, que sugirieron una coinfección con dos cepas distintas de Bartonella sp. en los mismos insectos. En esos casos, las dos cepas se desfasaron para obtener secuencias individuales y se cargaron como secuencias individuales en GenBank. Cada cepa se cargó por separado en GenBank (número de registro ON637624—ON637640 para Trypanosomatida; OP198738—OP198806 para Bartonella spp.) y se usó para el análisis filogenético.

Proporcionar una visión general de la diversidad genética de Trypanosomatida y Bartonella spp. detectadas (y relacionadas). Se calcularon las cepas, la máxima verosimilitud (ML) y los árboles de inferencia bayesiana (BI) para cada uno de los dos grupos en función de las alineaciones que incluyen 409 secuencias (991 posiciones de nucleótidos) para Trypanosoma spp. y 582 secuencias (338 posiciones de nucleótidos) para Bartonella spp. Los espacios en las alineaciones se eliminaron con TrimAl v.1.3 [45] y las secuencias se colapsaron en haplotipos con DAMBE v.7.0.5.1 [46], lo que dejó 167 haplotipos (701 posiciones de nucleótidos) para Trypanosoma spp. y 261 haplotipos para Bartonella spp. Como grupo externo de Trypanosoma spp. árbol, se utilizó una secuencia de Belchomonas wendygibsoni (KF054126). No se disponía de una secuencia adecuada como grupo externo para Bartonella spp. y, en cambio, este árbol tenía una raíz en el punto medio. Los árboles de consenso de arranque de ML (1000 repeticiones) se calcularon utilizando el servidor web W-IQ-TREE [47] y aplicando los modelos TIM3e + I + G4 para Trypanosoma spp. y JC para Bartonella spp., que se sugirieron como el mejor ajuste para el conjunto de datos en la prueba del modelo de acuerdo con el criterio de información de Akaike corregido. Los árboles BI se calcularon usando MrBayes v.3.2.7 [48] aplicando el siguiente modelo complejo GTR + G + I para Trypanosoma spp. y JC para Bartonella spp. Los análisis se realizaron durante 10.000.000 de generaciones (número de cadenas: 4), muestreando cada milésimo árbol. El primer 25 % de los árboles se descartó como quemado y se calculó un árbol de consenso de regla mayoritaria del 50 % en función de los 7500 árboles restantes. Las secuencias para los análisis de la red de haplotipos de ADN se seleccionaron en base a clados bien respaldados en los árboles filogenéticos (consulte el archivo adicional 1: Figs. S1 y S2). Las redes de haplotipos de unión a la mediana se calcularon con Network 10.2.0.0 (Fluxus Technology Ltd., Suffolk, Reino Unido), aplicando la configuración predeterminada. Las redes se prepararon gráficamente y se les proporcionó información sobre los países y hosts en Network Publisher v.2.1.2.5 (Fluxus Technology Ltd., Suffolk, Reino Unido) y se finalizaron con CorelDRAW 2021 (Corel, Ottawa, Canadá).

El procesamiento de datos y las estadísticas descriptivas se realizaron en Microsoft Excel y GraphPad Prism 7. Los análisis estadísticos se implementaron en R versión 4.0.3 [49]. Las diferencias en la tasa de infección total (todos los grupos de patógenos combinados) y en la prevalencia de infección de cada grupo de patógenos entre las tres especies de hipobóscidos se evaluaron mediante la prueba de proporciones iguales o dadas (prueba de prop.) y la comparación por pares de proporciones con el método de Holm-Bonferroni ( prueba.prop.por.parejas). Los riesgos de cada especie de hipobóscido de infectarse con uno solo o con dos patógenos concurrentes en el mismo individuo (positivo/negativo) se evaluaron con modelos de regresión logística (glm, familia: "binomial") utilizando la especie de mosca piojo como variable explicativa para calcular odds ratios (OR) e intervalos de confianza del 95% (IC del 95%). Se consideró significativo un nivel de P < 0,05.

Se recogieron un total de 282 piojos de bovinos (n = 25), ovejas (n = 3) y ciervos rojos (n = 12) infestados naturalmente en diferentes regiones de Austria. Los hipobóscidos se identificaron como Hippobosca equina (n = 62; Fig. 2A) recolectados de ganado bovino, Melophagus ovinus (n = 100; Fig. 2B) de ovejas y L. cervi (n = 120; Fig. 2C) de ciervo rojo. Los análisis de código de barras en NEGRITA de 21 hipobóscidos individuales (H. equina, n = 5; M. ovinus, n = 5; L. cervi, n = 11) revelaron que las secuencias COI de cada especie de mosca piojo se agruparon dentro de un número de índice de código de barras respectivo con secuencias previamente reportadas de Europa, África del Norte y Asia para H. equina (BOLD:AAX0882), M. ovinus (BOLD:AAX4771) y L. cervi (BOLD:ABX1452). Las secuencias COI obtenidas de los hipobóscidos con código de barras se enviaron a GenBank con los siguientes números de acceso: ON129173, ON129175, ON129176, ON129178, ON129181 (H. equina); ON129174, ON129177, ON129179, ON129180, ON129182 (M. ovinus); ON341137 – ON341147 (L. cervi).

Moscas Hippoboscid para la detección de patógenos moleculares. Individuos representativos de Hippobosca equina (A), Melophagus ovinus (B) y Lipoptena cervi (C) recolectados de rumiantes domésticos y salvajes en Austria

El cribado molecular reveló ADN patógeno en 153/282 (54,3%) de los hipobóscidos recolectados, con diferencias sustanciales entre las especies de moscas piojos (Tabla 2). Las ovejas M. ovinus fueron significativamente más frecuentemente infectadas con patógenos en comparación con L. cervi (χ2 = 73.944, df = 1, P < 0.001) y H. equina (χ2 = 82.315, df = 1, P < 0.001), mientras que no se observaron diferencias en la tasa de infección total entre L. cervi y H. equina (χ2 = 2,7502, df = 1, P = 0,09; Tabla 2). De los 153 individuos positivos entre las tres especies de hipobóscidos, 97 portaban solo un patógeno (63,4 %), 47 estaban infectados con dos patógenos diferentes (30,7 %) y se confirmaron tres patógenos distintos en nueve muestras de M. ovinus (5,9 %). Los porcentajes de hipobóscidos de cada especie infectados con patógenos únicos o múltiples en los mismos individuos se ilustran en la Fig. 3. De las tres especies de hipobóscidos, M. ovinus tenía probabilidades significativamente más altas de estar infectado con al menos un patógeno en comparación con H. equina (OR M. ovinus: 2,8 [1,4–5,9], P < 0,01), mientras que L. cervi tenía probabilidades ligeramente más altas de infectarse con un único patógeno en comparación con H. equina (OR L. cervi [IC del 95 %] 1,9 [ 0,95–4,05], P = 0,07). Melophagus ovinus fue significativamente más propenso a estar infectado con dos patógenos simultáneos en comparación con H. equina (OR = 47,1 [9,8–849,2], P < 0,001). No se observaron diferencias en el riesgo de portar dos patógenos entre L. cervi y H. equina (OR = 1,02 [0,1–22,1, P > 0,5].

Infecciones únicas y coinfecciones en moscas hipobóscidas positivas para patógenos. Porcentaje de moscas hipobóscidas positivas a uno, dos o tres patógenos en el mismo individuo de Hippobosca equina, Melophagus ovinus y Lipoptena cervi recolectados de rumiantes domésticos y salvajes en Austria

Bartonella spp. se detectó en el 36,9 % (104/282) de los hipobóscidos investigados, seguido de Trypanosomatida en el 34,0 % de todos los piojos (96/282). Se encontraron individuos de M. ovinus infectados con mayor frecuencia con Bartonella spp. en comparación con H. equina (χ2 = 17,619, df = 1, P < 0,001) y con L. cervi (χ2 = 10,283, df = 1, P < 0,001). Las ovejas M. ovinus también se infectaron más a menudo con Trypanosomatida en comparación con H. equina (χ2 = 101,33, df = 1, P < 0,001) y L. cervi (χ2 = 146,95, df = 1, P < 0,001). Solo los individuos de M. ovinus fueron positivos para Anaplasmataceae en el 5,7% (16/282; 5,7% de todos los hipobóscidos investigados) y menos del 1% de los piojos fueron positivos para Borrelia spp. (un espécimen de M. ovinus) y Filarioidea (un espécimen de L. cervi). Todos los hipobóscidos investigados fueron negativos para Piroplasmida. Las secuencias de los patógenos examinados en el presente estudio se depositaron en GenBank bajo el siguiente acc. nº: ON668330 (Borrelia spp.), ON678056 (Filarioidea), ON637624 – ON637640 (Trypanosomatida) y OP198738 – OP198806 (Bartonella spp.).

Bartonella spp. fueron los agentes infecciosos más comunes detectados en H. equina y L. cervi, y el segundo patógeno más frecuentemente identificado en M. ovinus después de los tripanosomátidos (Tabla 2, Fig. 3). En L. cervi, varias Bartonella spp. Las secuencias de gltA (gen de la citrato sintasa) mostraron una identidad del 100% con una Bartonella sp. cepa aislada del murciélago Miniopterus schreibersii en Hungría (MK140014; ver Archivo adicional 2: Tabla S1). Además, varias Bartonella spp. Las secuencias de gltA de L. cervi mostraron una identidad superior al 99 % con las secuencias notificadas de B. schoenbuchensis aisladas de corzo (Capreolus capreolus; GenBank acc. no.: AJ278184; AJ278185) y de L. cervi (AJ564634; AJ564635; Archivo adicional 2) en Alemania. Análisis de redes de haplotipos de la Bartonella spp aislada. Las secuencias de gltA de L. cervi revelaron diez nuevas cepas que no se informaron previamente (Fig. 4 y archivo adicional 1), incluida una cepa (OP198738) idéntica a Bartonella sp. secuencia aislada del murciélago M. schreibersii en Hungría (Fig. 4). En contraste con la amplia diversidad de Bartonella spp. detectadas en L. cervi, solo se identificó un haplotipo en secuencias aisladas de H. equina (OP198794), que era 100% idéntica a las secuencias de Bartonella chomelii reportadas en España, Francia y Nueva Caledonia (KM215691; KM215690; JN646657; Fig. 4 y archivo adicional 1). La Bartonella spp. Las secuencias identificadas en M. ovinus (OP198802) mostraron una identidad del 100% con las secuencias de Candidatus Bartonella melophagi de M. ovinus en Perú, EE. UU. y China y de un erizo europeo (Erinaceus europaeus) en Chequia (MZ089835; MT154632; Fig. 4; Archivo adicional 2). En el árbol BI (archivo adicional 1), las secuencias de B. chomelii, Candidatus B. melophagi y Bartonella sp. agrupadas en un clado con otras Bartonella spp. informado previamente de rumiantes (probabilidad posterior de BI [BI pp] = 1.0, valor de arranque de ML [ML bs] = 99). La mayoría de las secuencias de B. chomelii, Candidatus B. melophagi y Bartonella spp. detectado en el presente estudio agrupado en un subclado con B. chomelii, B. schoenbuchensis, B. capreoli y Bartonella spp. secuencias (BI = 1, ML = 100; archivo adicional 1). Sólo una Bartonella sp. La secuencia de L. cervi (OP198746) se colocó en un clado hermano separado junto con B. bovis y Bartonella spp. (BI = 0,98, ML = 85).

Diversidad genética de Bartonella detectada en moscas hipobóscidas. Red de haplotipos de unión mediana de las secuencias gltA (338 pb) de Bartonella spp seleccionadas. del presente y de estudios previos mostrando su distribución geográfica (A) y los hospedantes reportados (B). Los círculos representan haplotipos y los números dentro de los círculos representan el número de individuos. Si no se muestra ningún número, entonces solo se representa un individuo. Las etiquetas junto a los círculos especifican los números de acceso representativos de GenBank de los haplotipos; los círculos blancos representan nodos intermedios; las barras en las ramas que interconectan los haplotipos representan el número de sustituciones. Los asteriscos marcan los haplotipos detectados en el presente estudio

Se detectaron secuencias tripanosomátidas (ARNr 18S) en todas las especies de hipobóscidos y representaron los patógenos más comunes en M. ovinus con un 87% de individuos positivos (Tabla 2, Fig. 3). Trypanosoma spp. las secuencias aisladas de M. ovinus eran 100 % idénticas a las secuencias 18S de Trypanosoma melophagium de Chequia, Croacia y el Reino Unido (OM256700; HQ664912; FN666409). El análisis de la red de haplotipos de ADN reveló dos cepas distintas de T. melophagium: una nueva cepa (ON637626) y una segunda (ON637624) idénticas a las secuencias de T. melophagium aisladas de M. ovinus en Croacia, Reino Unido y Chequia (Fig. 5 y Adicionales). archivo 1). Solo tres individuos de H. equina (dos de Saalfelden y uno de Eisenstadt) fueron positivos para tripanosomátidos, con un Trypanosoma sp. (ON637634) que se agruparon junto con otros tripanosomátidos de rumiantes, incluidos Trypanosoma theileri, T. trinaperronei, T. melophagium, T. cervi y Trypanosoma spp. (Fig. 5 y archivo adicional 1). Las secuencias de Trypanosoma obtenidas de H. equina compartían > 98% de similitud con las de Trypanosoma cf. cervi aislado de venado cola blanca en los EE. UU. (JX178196), Trypanosoma sp. de tábanos en Rusia (MK156792-MK15794) y T. theileri obtenido de moscas tsetsé en la República Centroafricana (KR024688). Mientras que las secuencias de tripanosomátidos aisladas de L. cervi mostraron > 99 % de identidad con secuencias de cinetoplástidos no parásitos del género Bodo del Reino Unido y EE. UU. (AY425015; AY028450).

Diversidad genética de Trypanosoma detectada en moscas hipobóscidas. Red de haplotipos de unión a la mediana de las secuencias de ARNr 18S (779 pb) de Trypanosoma spp seleccionado. del presente y de estudios previos mostrando su distribución geográfica (A) y los hospedantes reportados (B). Los círculos representan haplotipos y los números dentro de los círculos representan el número de individuos. Si no se muestra ningún número, entonces solo se representa un individuo. Las etiquetas junto a los círculos especifican los números de acceso representativos de GenBank de los haplotipos; los círculos blancos representan nodos intermedios; las barras en las ramas que interconectan los haplotipos representan el número de sustituciones. Los asteriscos marcan los haplotipos detectados en el presente estudio

Las secuencias de Anaplasmataceae (16S rRNA) solo se detectaron en 16 individuos de M. ovinus, con secuencias idénticas a las de varias cepas de Wolbachia, incluida una cepa previamente aislada de M. ovinus (MF461472; KY224164; KY224163). Borrelia spp. (16S rRNA) se detectó en un solo M. ovinus y tenía una similitud del 93,7 % con una Borrelia sp. (CP043682) aislado de garrapatas asociadas a aves paseriformes. Finalmente, un individuo de L. cervi presentaba la secuencia COI de un nematodo oncocercido desconocido (Filarioidea), más similar (95,1 %) a Mansonella perforata aislada del ciervo Sika (Cervus nippon) en Japón (AM749265).

Aquí, confirmamos la presencia molecular de varios patógenos en moscas hipobóscidas chupadoras de sangre que infestan rumiantes domésticos y salvajes en Austria. Las tres especies de moscas piojo recolectadas e investigadas, L. cervi, M. ovinus y H. equina, tienen una amplia distribución en Europa [1, 50]. En el presente estudio, L. cervi y M. ovinus se recolectaron de sus hospedantes primarios, ciervos y ovejas, respectivamente, mientras que todos los H. equina se obtuvieron del ganado vacuno, uno de sus hospedadores facultativos [17]. Las tres especies de hipobóscidos investigadas diferían en sus tasas totales de infección y prevalencias de infección para los diferentes grupos de patógenos, con especímenes de M. ovinus significativamente más infectados que los individuos de L. cervi y H. equina para al menos un patógeno (independientemente del grupo de patógenos) , a Bartonella spp. y a los tripanosomátidos. Las ovejas ked también tenían un mayor riesgo de infectarse con dos grupos de patógenos simultáneos en comparación con L. cervi y H. equina. Sin embargo, los análisis moleculares detallados revelaron diferentes patógenos (dentro de cada grupo de patógenos) que infectan cada especie de mosca piojo; por lo tanto, no es posible comparar las prevalencias del mismo patógeno entre los hipobóscidos y sus huéspedes animales. Los diferentes patógenos identificados en las tres especies de hipobóscidos, y el papel probable de estos hipobóscidos como vectores de los patógenos identificados, se discuten a continuación.

Bartonella spp. fueron los patógenos más frecuentemente detectados en H. equina y L. cervi, y los segundos en M. ovinus. Todas las Bartonella spp. en nuestro estudio corresponde filogenéticamente a especies del linaje II de Bartonella asociadas con cepas que infectan a rumiantes domésticos y salvajes [51]. Bartonella spp. se describieron por primera vez en H. equina, L. cervi y M. ovinus hace casi 20 años [20, 21], con una creciente evidencia que apunta al papel de estos hipobóscidos como vectores de Bartonella [28, 30, 52,53,54,55 ,56,57]. Es importante destacar que encontramos diez Bartonella spp distintas y no reportadas previamente. cepas en L. cervi recolectadas de ciervo rojo. Siete de estas Bartonella spp. las cepas eran muy similares (> 99%) a B. schoenbuchensis, un patógeno generalizado que infecta el intestino medio de los ciervos [20, 28, 54]. Bartonella schoenbuchensis se ha detectado molecularmente en muestras de sangre y tejidos de varios ungulados salvajes, incluidos el ciervo rojo, el corzo y el alce (Alces alces), todos huéspedes naturales de L. cervi [1, 28, 58,59,60,61]. Nuestros resultados sugieren que B. schoenbuchensis y Bartonella spp. Las cepas son comunes en L. cervi en Austria y también pueden estar circulando en las poblaciones locales de ciervos rojos salvajes. Esto es digno de mención en el contexto de One-Health, considerando que B. schoenbuchensis puede transmitirse a los humanos, como se describe en un informe de bacteriemia en un paciente que sufría fatiga, dolor muscular y fiebre después de una picadura de garrapata [62]. Además, se ha sugerido que B. schoenbuchensis es el agente etiológico de la dermatitis por mordedura de venado en humanos mordida por L. cervi [20], con signos clínicos similares a la enfermedad por arañazo de gato causada por el zoonótico Bartonella henselae [54, 63]. Por lo tanto, la presencia y distribución de B. schoenbuchensis en ciervos salvajes, ciervos keds y potencialmente otros vectores artrópodos en Austria justifican la confirmación. Además, una Bartonella sp. cepa aislada de ciervos keds en nuestro estudio coincidió con una Bartonella sp previamente informada. secuencia detectada en el murciélago común de alas dobladas M. schreibersii [64]. Esta Bartonella sp. y las cepas similares a B. schoenbuchensis identificadas en nuestro estudio se agruparon junto con B. schoenbuchensis y B. chomelii en el análisis de red de haplotipos de ADN. Las otras dos Bartonella spp. las cepas detectadas en L. cervi se agruparon en un subclade separado y fueron muy similares a las secuencias de Candidatus B. melophagi notificadas de M. ovinus [65] ya Bartonella sp. aislado de ciervos Sika [66]. La diversidad de Bartonella spp. linajes detectados en ciervos keds en el presente estudio y la presencia de coinfecciones con dos diferentes Bartonella spp. los linajes en varios individuos indican que L. cervi son reservorios para una amplia gama de Bartonella spp. cepas en Austria. Estudios recientes también han reportado la recuperación de varias Bartonella spp. cepas con potencial zoonótico en ciervos keds (Lipoptena cervi y L. fortisetosa) y en cérvidos en toda Europa [27, 31, 33, 67], lo que implica que estos ungulados salvajes pueden actuar como huéspedes reservorios para estos patógenos. En consecuencia, considerando la ocurrencia común de cérvidos salvajes en Austria y los crecientes informes de ciervos keds atacando humanos en Europa [3, 6, 13, 68], es imperativo expandir aún más el monitoreo y la identificación de Bartonella spp zoonótica. en ciervos keds y poblaciones de cérvidos.

Bartonella chomelii fue la única especie de Bartonella detectada en H. equina recolectada de ganado en el presente estudio. Bartonella chomelii se describió por primera vez como una especie distinta de Bartonella a partir de muestras de sangre de vacas en Francia [69], y los informes posteriores en diferentes países confirmaron su presencia tanto en el ganado [57, 70, 71] como en H. equina [21, 56, 57 ]. Recientemente, los exámenes moleculares también identificaron B. chomelii en garrapatas recolectadas de roedores y perros [72, 73]. Por el contrario, no se ha detectado B. chomelii en caballos u otros équidos (los huéspedes principales de H. equina) ni en caballos que parasitan H. equina [21, 71]. Se ha sugerido que el ganado podría ser hospedador accidental de B. chomelii, que puede estar más estrechamente relacionado con Bartonella spp. de rumiantes salvajes que las cepas aisladas de ganado doméstico como B. bovis [69]. Teniendo en cuenta que este es el primer informe de B. chomelii en Austria, se necesitan más estudios para comprender la aparición y el impacto potencial de este patógeno en las poblaciones de ganado y rumiantes salvajes. Trabajos anteriores han sugerido una mayor prevalencia de B. chomelii en ganado mayor (> 2 años) y ganado manejado en pastos de montaña (> 600 m sobre el nivel del mar) [57, 71]. En el presente estudio, se recogieron H. equina B. chomelii positivas de ganado que pastaba en pastizales de montaña (~ 1000 a 1450 m sobre el nivel del mar; datos no mostrados), ubicados en los Alpes Hohe Tauern de Salzburgo [34], lo que sugiere que los animales durante el pastoreo alpino pueden estar en riesgo de infecciones con B. chomelii, aunque esto queda por confirmar. Hasta la fecha, no se ha demostrado que B. chomelii induzca enfermedades en el ganado, pero las infecciones con la especie relacionada B. bovis se han asociado con endocarditis bovina [74].

Nuestros resultados confirmaron que la Bartonella spp. Las secuencias detectadas en M. ovinus pertenecían a Candidatus B. melophagi, uno de los patógenos más comunes en las poblaciones de ovejas [21, 53, 56]. Una vez que se pensó que era solo un endosimbionte de ovejas keds no transmisible a rumiantes [21], nueva evidencia ha confirmado la presencia de Candidatus B. melophagi en ovejas, incluido su cultivo exitoso a partir de sangre ovina, lo que sugiere que las ovejas pueden servir como reservorio huésped. para este patógeno, con M. ovinus como su probable vector [55, 75]. Sin embargo, aún no está claro si Candidatus B. melophagi puede causar enfermedad clínica en ovejas y si M. ovinus es un vector competente que transmite estas bacterias. Es importante destacar que Candidatus B. melophagi se aisló de muestras de sangre de dos pacientes humanos que presentaban síntomas no específicos, como problemas cardiovasculares, dolor y fatiga [76]. A pesar de que estos dos pacientes habían declarado contacto frecuente con animales domésticos y salvajes, no hubo evidencia de una posible ruta de infección o una causalidad real entre las infecciones por Candidatus B. melophagi y los síntomas clínicos [76]. Por lo tanto, el potencial zoonótico de Candidatus B. melophagi y el papel de M. ovinus como su vector requieren mayor aclaración.

En el presente estudio, T. melophagium fue la única especie tripanosomátida detectada en M. ovinus, con una alta tasa de infección entre las ovejas investigadas. Se sabe que Trypanosoma melophagium infecta a las ovejas y a las ovejas durante más de un siglo [18, 77], y el presente estudio se suma a los pocos estudios genéticos moleculares anteriores que confirman su alta prevalencia en M. ovinus recolectados de ovejas en Escocia [22], Croacia [25] y recientemente Chequia [78]. Los estudios filogenéticos han concluido que T. melophagium es una sola especie restringida a M. ovinus y ovejas; es un miembro del subgénero Megatrypanum, que incluye otros patógenos restringidos al huésped que infectan a los rumiantes domésticos y salvajes como Trypanosoma theileri en el ganado [25, 79]. Los primeros trabajos informaron ausencia o muy baja parasitemia de T. melophagium en ovejas infestadas por M. ovinus portadoras de este patógeno, y se ha sugerido que las ovejas pueden infectarse con T. melophagium simplemente por la ingestión oral de ovejas keds [18, 25]. Hasta la fecha, no hay evidencia de que T. melophagium pueda causar enfermedad en ovejas o transmitirse a otras especies de rumiantes o mamíferos, y se ha propuesto que no es patógeno para M. ovinus infectado [80]. Sin embargo, nuestros hallazgos sugieren que las ovejas infestadas con M. ovinus en Austria podrían estar infectadas con T. melophagium, y esto debería confirmarse, particularmente en granjas ovinas con poco o ningún uso de ectoparasiticidas para el control de ovejas keds (por ejemplo, granjas orgánicas) , como se describió anteriormente [25].

Nuestro trabajo identificó un Trypanosoma sp. cepa en tres individuos de H. equina recolectados de ganado en dos estados diferentes de Austria (Salzburgo y Burgenland). Según el conocimiento de los autores, este es el primer informe de Trypanosoma sp. en H. equina, lo que apunta a un papel potencial de este hipobóscido como vector novedoso de tripanosomátidos animales. En nuestro análisis filogenético, este Trypanosoma sp. La cepa se agrupaba junto con las secuencias del grupo T. theileri y era muy similar a Trypanosoma cf. cervi aisladas de venado cola blanca (Odocoileus virginianus) en los EE. UU. [81], con cepas similares a T. theileri de los tábanos Hybomitra tarandina, Chrysops divaricatus e Hybomitra muehlfeldi en Rusia [82] y con T. theileri obtenidas de la mosca tsetsé Glossina fuscipes en la República Centroafricana [83]. Un estudio anterior en Austria reveló una alta prevalencia de especies pertenecientes al complejo T. theileri/cervi en mosquitos, lo que sugiere una amplia distribución de estos patógenos en huéspedes animales, potencialmente rumiantes salvajes [84]. Por lo tanto, el Trypanosoma sp. La cepa detectada en H. equina en el presente trabajo podría pertenecer al grupo/complejo de T. theileri, lo que puede dilucidarse mediante futuros estudios moleculares que controlen tripanosomátidos en H. equina y ganado usando varios genes diana. Además, teniendo en cuenta que aún no se ha informado que T. theileri infecte al ganado bovino en Austria, pero está presente en países vecinos [85, 86], la confirmación de T. theileri en vectores como H. equina y moscas tabánidas, así como en Ganado austriaco, está justificado. También se informaron estudios genéticos moleculares sobre tripanosomátidos como las cepas similares a T. theileri en los ciervos keds Lipoptena fortisetosa y L. cervi en Polonia y Chequia [29, 78], pero no se detectaron en el presente estudio. En cuanto a los tripanosomátidos detectados en el ciervo ked L. cervi, identificamos secuencias muy similares a Bodo sp., que son cinetoplástidos no parásitos (suborden Bodonina) presentes en suelo y agua. Aunque Bodo spp. fueron aislados de ectoparásitos de murciélagos y del penicillato woylie Bettongia, un marsupial australiano, estos hallazgos se asociaron con la contaminación ambiental de los huéspedes mamíferos más que con la infección [87, 88]. Por lo tanto, no podemos excluir la contaminación ambiental en nuestras muestras y se necesitan más estudios para evaluar el papel de Bodo sp. en hipobóscidos.

En el presente estudio, las Anaplasmataceae solo se detectaron en ovejas y se identificaron como Wolbachia spp. cepas, que son endosimbiontes conocidos de nematodos y artrópodos, incluidos los hipobóscidos como H. equina y M. ovinus [56, 65, 89, 90]. Las secuencias 16S de Wolbachia eran idénticas a las de cepas previamente aisladas de M. ovinus [91]. Hasta la fecha, se desconoce el papel específico o los efectos de Wolbachia en M. ovinus y otras moscas hipobóscidas [90]. No se detectaron Anaplasmataceae patógenos en los hipobóscidos investigados, aunque M. ovinus y L. cervi pueden infectarse con Anaplasma ovis [23, 92] y A. phagocytophilum [24], respectivamente. Teniendo en cuenta que se ha confirmado que el zoonótico A. phagocytophilum infecta a cérvidos y bóvidos salvajes en Austria [33, 93, 94], se necesita más trabajo para ampliar el seguimiento de Anaplasmataceae patógenas en moscas hipobóscidas y sus huéspedes rumiantes, mientras que la sola Borrelia- El hipobóscido positivo detectado fue un individuo de M. ovinus infectado con una cepa no reportada previamente 93.7% similar a un aislado de Borrelia denominado A-FGy-1 y a Candidatus Borrelia mahuryensis aislado de garrapatas neotropicales asociadas a paseriformes [95]. Un trabajo anterior confirmó la presencia de Borrelia burgdorferi sensu lato, uno de los agentes causantes de la enfermedad de Lyme en humanos, en M. ovinus [96]. La Borrelia sp. La secuencia 16S obtenida en nuestro estudio fue 92,9 % similar a dos secuencias de B. burgdorferi cargadas en GenBank (AJ224138 y AJ224134). Teniendo en cuenta el riesgo zoonótico potencial de B. burgdorferi, nuevos estudios deberían caracterizar la identidad y distribución de Borrelia spp. en ovejas keds en Austria. Finalmente, solo un individuo de L. cervi fue positivo para Filarioidea, presentando la secuencia COI de un oncocercido desconocido con una similitud genética del 95% con el filaroide dérmico Mansonella perforata, previamente aislado del ciervo Sika [97, 98]. Es necesario confirmar si esta secuencia oncocercida pertenece a M. perforata oa otra especie de Mansonella no secuenciada previamente, así como su posible distribución en las poblaciones de ciervos rojos y ciervos en Austria.

Dado que las moscas hipobóscidas recolectadas en el presente estudio se aislaron luego de un muestreo de conveniencia en granjas seleccionadas con una alta prevalencia esperada de infestación (ovejas/bovinos) y animales cazados como parte de un programa de vigilancia de la tuberculosis (ciervos), nuestros resultados no permiten una estimación precisa. de la prevalencia nacional de patógenos asociados a hipobóscidos en Austria. Sin embargo, nuestros datos describen la presencia generalizada de patógenos en los piojos que infestan a los rumiantes en varias regiones geográficas. Por lo tanto, nuestros hallazgos respaldan la necesidad de monitorear los hipobóscidos y las enfermedades transmitidas por hipobóscidos que infectan a los rumiantes domésticos y salvajes en Austria, y potencialmente en otras regiones europeas, a una escala más amplia. Otros patógenos informados previamente en moscas hipobóscidas pero que no se estudiaron en el presente estudio también podrían incluirse en estudios moleculares futuros, como Rickettsia spp., Theileria ovis, Acinetobacter spp., Bacillus spp., Staphylococcus spp., virus de la lengua azul, enfermedad de la frontera. virus y Corynebacterium pseudotuberculosis [17]. Además, se debe investigar el impacto del cambio climático en la distribución y la dinámica estacional de los piojos. Claramente, el monitoreo de patógenos zoonóticos potenciales en reservorios de animales (salvajes) debe expandirse en Austria, como lo indica la reciente confirmación de Anaplasma phagocytophilum y Babesia spp. en ungulados salvajes [33].

Este trabajo contribuye a los esfuerzos de investigación en curso para aclarar el papel de las moscas hipobóscidas chupadoras de sangre como vectores de agentes infecciosos de importancia veterinaria y médica. Sin embargo, la presencia de patógenos asociados a hipobóscidos confirmada por PCR y secuenciación no prueba la competencia vectorial de las especies de moscas piojo investigadas para estos patógenos, y solo sugiere su potencial vector. La competencia del vector es la capacidad de los artrópodos para adquirir y transmitir la etapa infectiva de un patógeno a un huésped vertebrado, incluida la replicación del patógeno dentro del vector. Requiere pruebas experimentales, epidemiológicas y clínicas concluyentes de la transmisión del patógeno del vector al huésped y la infección posterior [99, 100]. Para los hipobóscidos, hay evidencia de que Bartonella spp. puede transmitirse verticalmente en L. cervi, y el patógeno se detecta en ciervos adultos que se alimentan de sangre de rumiantes, en pupas y en moscas adultas no alimentadas que aún no habían comenzado a alimentarse de sangre [54]. Sin embargo, si L. cervi puede transmitir Bartonella spp. a un huésped vertebrado queda por confirmar. Además, aún debe aclararse si los patógenos detectados en L. cervi (por ejemplo, Bartonella spp.) tienen potencial zoonótico, qué tan extendidos están estos agentes infecciosos en las poblaciones de rumiantes salvajes en Austria y si estos animales pueden actuar como reservorios de patógenos que podrían ser vectorizado por ciervos keds. Esto es de vital importancia si se tiene en cuenta la posible exposición de los seres humanos a las mordeduras de L. cervi infectada con Bartonella durante las actividades laborales o de ocio (p. ej., cazadores, trabajadores forestales, excursionistas).

En conclusión, el cribado genético molecular confirmó la presencia de varios patógenos en tres especies de hipobóscidos que infestan animales domésticos y salvajes en Austria, algunos de los cuales podrían representar riesgos zoonóticos emergentes, como Bartonella spp. Presentamos varias secuencias de patógenos novedosos en hipobóscidos que pueden contribuir a los esfuerzos de investigación en curso para comprender el papel de vector de las moscas piojos, incluida la primera detección de Trypanosoma spp. en H. equina. Se justifica una mayor vigilancia de los hipobóscidos y los patógenos transmitidos por hipobóscidos para aclarar la distribución y el impacto de estos ectoparásitos como vectores de agentes infecciosos emergentes de importancia para la salud pública y animal en un contexto de Una Salud.

Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado [y sus archivos de información complementarios].

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El apoyo financiero fue proporcionado por el Ministerio Federal de Educación, Ciencia e Investigación de Austria (Austrian Barcode of Life—Hochschulraum-Strukturmittel).

La financiación de acceso abierto para este artículo fue proporcionada por la Universidad de Medicina Veterinaria de Viena (Vetmeduni Viena). Agradecemos el apoyo financiero del Ministerio Federal de Educación, Ciencia e Investigación de Austria (Austrian Barcode of Life—Hochschulraum-Strukturmittel).

Instituto de Parasitología, Departamento de Patobiología, Universidad de Medicina Veterinaria de Viena, Viena, Austria

Miguel Peña-Espinoza, Daniel Em, Bita Shahi-Barogh, Dominik Berer, Georg G. Duscher, Lara van der Vloedt, Maria S. Unterköfler & Hans-Peter Fuehrer

Agencia Austriaca para la Salud y la Seguridad Alimentaria (AGES), Servicios de Investigación, Viena, Austria

George G. Doucher

Agencia Austriaca para la Salud y la Seguridad Alimentaria (AGES), Instituto para el Control de Enfermedades Veterinarias, Innsbruck, Austria

Walter Glawischnig

Boehringer Ingelheim Vetmedica GmbH, Centro de Investigación Kathrinenhof, Rohrdorf, Alemania

Steffen Rehbein

Instituto de Patología, Departamento de Patobiología, Universidad de Medicina Veterinaria de Viena, Viena, Austria

jose harl

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HPF diseñó la investigación y recaudó los fondos. DE, BSB, LvdV y MPE realizaron trabajos de laboratorio de genética molecular. JH diseñó los cebadores Trypanosomatida. DB, GD, WG y SR fueron los responsables del muestreo de campo de las moscas hipobóscidas. JH y MSU llevaron a cabo los análisis filogenéticos. MPE escribió el primer borrador. Todos los autores han leído y aprobado el manuscrito final.

Correspondencia a Hans-Peter Führer.

No aplica.

No aplica.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Árbol de inferencia bayesiano con secuencias gltA de Bartonella spp seleccionadas. Los nodos están marcados con probabilidades posteriores de inferencia bayesiana y valores de arranque de máxima verosimilitud. Los clados que están marcados con una barra roja se utilizaron para el cálculo de las redes de haplotipos de unión a la mediana que contienen las secuencias obtenidas en este estudio. La barra de escala indica el número medio esperado de sustituciones por sitio según el modelo de evolución de la secuencia aplicado. Figura S2. Árbol de inferencia bayesiano con secuencias de ARNr 18S de especies seleccionadas de Trypanosoma. Los nodos están marcados con probabilidades posteriores de inferencia bayesiana y valores de arranque de máxima verosimilitud. Los clados que están marcados con una barra roja se utilizaron para el cálculo de las redes de haplotipos de unión a la mediana que contienen las secuencias obtenidas en este estudio. La barra de escala indica el número medio esperado de sustituciones por sitio según el modelo de evolución de la secuencia aplicado.

Análisis de explosión de Bartonella spp. secuencias obtenidas de keds recolectados de rumiantes domésticos y salvajes en Austria.

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Reimpresiones y permisos

Peña-Espinoza, M., Em, D., Shahi-Barogh, B. et al. Detección de patógenos moleculares de moscas piojo (Diptera: Hippoboscidae) de rumiantes domésticos y salvajes en Austria. Vectores de parásitos 16, 179 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05810-4

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Recibido: 01 Marzo 2023

Aceptado: 14 de mayo de 2023

Publicado: 02 junio 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-05810-4

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